L'histoire du musée remonte à 1902, lorsque Arthur et Nina Cummer ont construit un domaine sur Riverside Avenue. En 1906, Arthur et Nina ont acheté leur première œuvre d'art, « Le long du rivage » de Paul King et un peu plus tard, Nina a embauché un paysagiste pour créer un jardin italien près de la maison.

Après la mort d'Arthur Cummer en 1943, Nina s'est sérieusement impliquée dans la collection d'art, elle allait souvent aux enchères, participait à diverses réunions et négociait avec des artistes. Pendant quinze ans, Nina Cummer a rassemblé une collection de 60 objets et un an avant sa mort, elle a légué toute la collection et le jardin pour créer un musée. Cummer a déclaré : « Mes dons ne feront pas grand-chose pour la grande vision », et elle espérait que « d'autres partageront cette vision et leur intérêt et leurs contributions aideront à fonder ici un centre de beauté et de culture digne de la communauté ».

Après la mort de Nina Cummer, son domaine et les maisons de ses proches situées dans le quartier ont été modifiés à plusieurs reprises, certaines d'entre elles ont été démolies, les jardins ont également été transformés plus d'une fois. Maintenant, le bâtiment d'un musée d'art moderne est construit à cet endroit, les jardins ont été agrandis et une partie de la maison de Nina et Arthur Cummer a été préservée et appartient maintenant au musée. Le Musée d'Art, appelé auparavant « La Gallerie Cummer », a ouvert ses portes le 11 novembre 1961.

Depuis l'ouverture du musée, des collectionneurs privés faisaient régulièrement don des œuvres d'art, maintenant il y a plus de cinq mille objets exposés, tandis que les 60, dont tout a commencé, sont conservés et présentent une exposition permanente du musée.

Outre des peintures et de diverses statuettes, le musée expose une grande quantité de porcelaine qui est précieuse non seulement pour l'art, mais aussi pour l'histoire de l'État de Floride. Le musée lui-même organise constamment des cours et des programmes éducatifs visant à étudier l'histoire de l'art et à améliorer les connaissances de différents secteurs de la population.